Бастапқыда музейдегі ең құнды жәдігерлер археологиялық коллекциялар болды. Экспозиция залында палеонтологиялық ескерткіштерден бастап бүгінгі күнге дейінгі Қазақстан тарихының негізгі кезеңдері хронологиялық ретпен берілген. Өлкеміздің тарихын зерттеумен әр кезеңде танымал ғалымдар К.Ақышев, К.Байпақов, З.Самашев және т.б. айналысты. Экспозияция төрт негізгі бөлімнен тұрады:
● Тас ғасыры. Бұл бөлімде қойылған палеолит және неолит кезеңінің тас құралдары (кетпендер, үшкір тастар, нуклеустер және т.б.) қазақ жерінің алғашқы адамзат өркениетінің бастау алған киелі өлке болғандығын көрсетеді.
● Қола дәуірі. Бұл бөлім андрон және беғазы-дәндібай мәдениетіне арналған. Мұнда қола құрал-жабдықтары, қола мен алтыннан жасалған зергерлік бұйымдары, қыш ыдыстар мен «Андрон әйелі» (б.з.д. ХVIIІ-ХІХ ғғ.) киімінің көшірмесі қойылған. Реконстукцияның авторы – археолог К.Ақышев.
● Түрк қағанаты. Бұл бөлім қазақ халқы тарихының тағы бір ғажайып беті – көне түрк өркениетін сан қырынан ашып көрсетеді. Белгілі реставратор Қ.Алтынбеков қайта қалпына келтірген түрк көсемінің бөрі басты байрағы аллюминийден жасалып, алтынмен апталған. Жалау VII-VIII ғасырлардағы соғды және қытай маталарының өрнектерімен өрнектелген.
● Ортағасырлық қала өркениеті. Мұнда түрлі қыш бұйымдар: үлкенді-кішілілі құмыралар, су құбырлары, шырағдандар, дастархандар, дирхемдер – Қарахан әулетінің билік жүргізген уақытында шығарылған теңгелер мен Айша Бибі, Арыстанбаба, Қожа Ахмет Иассауи, Жошы хан және т.б. кесенелерінің көшірмелері орналасқан.