Қазақ хандығының құрылуы қазақ халқының ел болып қалыптасуының алтын қазығы. Сондықтан да алғашқы таныстық ХV-ХVІІІ ғасырлардағы Қазақ хандығының территориясын қамтитын картадан басталады. «Қазақ хандығы» залының экспозициясы мемлекеттілікті нығайту жолында басын бәйгеге тігіп, жандарын қиған Керей, Жәнібек, Қасым, Хақназар, Тәуке, Әбілқайыр, Абылай, Жәңгір секілді ақылды және айбарлы хандардың билік етуі тұсындағы байтақ тарихымыз туралы сыр шертеді. Қазақ хандығының қалыптасуы мен нығаю сипатын, арнайы ерекшеліктерін ашып көрсету мақсатында көрмеге музейлік түпнұсқа жәдігерлер: хан туының басы, хандар мөрлері, хандардың хаттары, билердің мөрлері мен кеуде белгілері қойылған. Сондай-ақ, қазақтың дәстүрлі қару-жарақтары, жауынгерлердің қорғаныс сауыттары мен белгілі қазақ батыры Байғозы Наймантайұлының туы (1705-1803) да осы тарихи галереяның экспозициясынан орын алған.
Экспозицияда ХІХ-ХХ ғасырлардағы тарихи оқиғалар мен фактілер көрініс тапқан:
● Патшалық Ресейдің Қазақстандағы қонысаударушылық және отарлау саясаты (ХІХ ғ. аяғы – ХХ ғ. бірінші жартысы);
● Алдыңғы қатарлы қазақ зиялыларының қазақ мемлекеттілігін, ұлттық сан-сезімін, қазақ халқының атамекенінің тұтастығын сақтап қалудағы рөлі мен маңызы;
● қазақ халқының 1916 жылғы тәуелсіздік үшін күресі;
● «Алаш» партиясының құрылуы және оның өкілдері (1917ж.);
● ұжымдастыру, индустрияландыру және Ф.Голощекиннің реформалары кезеңіндегі Қазақстан;
● Қазақстандағы жаппай ашаршылық және саяси-қуғын-сүргін;
● қазақтардың І (1914-1919 жж.) және ІІ дүниежүзілік соғысқа (1939-1945жж.), Ұлы Отан соғысына (1941-1945 жж.) қатысуы;
● тың және тыңайған жерлерді игеру (1954 ж.);
● ғылым, білім, мәдениет, спорт (1960-1980 жж.);
● Желтоқсан оқиғасы (1986 ж.).